Hacia el final del siglo 19, Allen Walker oficialmente se une a la organización de Exorcistas que destruyen los seres conocidos como Akuma; armas mecánicas hechas por el Conde del Milenio con las almas que sufren de los muertos. Allen tiene tanto un ojo maldito y un arma anti-Akuma como un brazo, que lleva el poder de la "inocencia", un regalo dado a él como un apóstol de Dios. Allen, junto con sus compañeros de Exorcistas debe poner fin a la trama final del Milenio Earl que podría llevar a la destrucción del mundo y de todos los que viven en ella.